INTRODUÇÃOA tuberculose é um problema mundial e há 20 anos apresentava padrão de envolvimento clínico diferente do atual. Esta modificação, bem como o aumento do número de casos descritos, pode estar associado ao aparecimento do vírus da AIDS (1).
Esta doença é uma infecção que possui como principal agente etiológico o Mycobacterium tuberculosis. Este organismo possui como único reservatório natural, o corpo humano (3) e é transmitido por via aerógena através de partículas contaminadas de vários tamanhos, lançadas no ar pela fala, tosse ou espirro por um paciente bacilífero. É um aeróbio obrigatório, por isso afeta com mais frequência os tecidos com elevada tensão de oxigênio regional. Qualquer órgão pode ser acometido pelo bacilo e o acometimento extrapulmonar geralmente é secundário ao acometimento pulmonar e pode ser de difícil diagnóstico (4).
Dentre as formas de acometimento extrapulmonar na tuberculose estão as manifestações otorrinolaringológicas desta doença, representadas principalmente pela linfoadenopatia cervical, a tuberculose laríngea, a otite média tuberculosa, a tuberculose nasal e o acometimento da cavidade oral e orofaringe (5).
Países mais pobres têm uma incidência sete vezes maior de tuberculose do que países ricos (1). Com relação aos fatores individuais, as situações que favorecem o aparecimento da tuberculose são: infecção pelo HIV, adoecimento por sarampo, desnutrição, alcoolismo crônico e uso de drogas imunossupressoras (1).
Segundo dados do ministério da saúde, o Amazonas é o estado com o segundo maior número de casos de tuberculose no Brasil, perdendo apenas para o Estado do Rio de Janeiro. Só no ano de 2003 foram registrados pelo Instituto Cardoso Fontes 1.540 novos casos de Tuberculose na cidade de Manaus, o que justifica o interesse de se aprofundar melhor os conhecimentos sobre o presente assunto.
A forma mais comum de acometimento extrapulmonar da tuberculose em cabeça e pescoço é a linfadenopatia cervical. A doença também pode acometer outros locais, como a orelha média, a cavidade nasal, a orofaringe, nasofaringe, parótida, esôfago, glândula submandibular, palato, língua, traqueia, laringe, ducto do cisto tireoglosso e a mucosa oral (9).
A presença de linfadenopatia cervical é, às vezes, um achado isolado. Pode ocorrer pela introdução dos bacilos através das amígdalas, focos dentários ou faringe, embora a via mais comum seja a linfo-hematogênica de um foco primário pulmonar. Geralmente este tipo de comprometimento ocorre de forma insidiosa com aumento gradual do linfonodo, porém há casos de forma aguda. Há evolução para caseificação, podendo ocorrer fistulização, com saída de material caseoso pobre em bacilos, denominado de escrofulose (10).
A tuberculose nasal é de ocorrência rara e geralmente secundária ao foco pulmonar. Tem como sede mais comum a porção ântero-inferior do septo nasal, na região de maior confluência arteriovenosa denominada zona de Kisselbach (2). As formas anatomoclínicas de tuberculose nasal podem ocorrer como lupo, tuberculoma e forma ulcerocaseosa, com mucosa congesta e nodular, podendo provocar no paciente obstrução nasal, rinorreia purulenta ou perfuração da cartilagem quadrangular septal (10). Na rinoscopia anterior observa-se uma mucosa pálida, tórpida, podendo haver perfuração do septo nasal, o diagnóstico de tuberculose pode ser estabelecido pela baciloscopia do exsudato nasal e a biópsia da lesão (2).
Entre as doenças granulomatosas da laringe, a tuberculose é a mais comum. Estima-se que o envolvimento da laringe ocorra em torno de 1% dos pacientes com tuberculose pulmonar (7). Um estudo realizado na Dinamarca observou uma prevalência de 0.8% de acometimento laríngeo em pacientes com tuberculose e destes pacientes com acometimento laríngeo, 100% apresentavam tuberculose pulmonar (10). O acometimento laríngeo pode se apresentar de forma difusa e exsudativa ou como lesão localizada (tuberculoma ou lesão polipoide) (11).
A comissura posterior da laringe e a área interaritenoide frequentemente são os primeiros locais de acometimento. Peculiarmente, a tuberculose raramente se estende à hipofaringe ou a região subglótica, o que não acontece com o câncer laríngeo (12).
O local mais comum de envolvimento laríngeo é a prega vocal (50 a 70%), seguido pela banda ventricular (40 a 50%) e os 10 a 15% restantes podem envolver a epiglote, prega ariepiglótica, aritenoide, comissura posterior e subglote (7). O acometimento laríngeo geralmente ocorre como lesão edematosa, que posteriormente se ulcera ao nível da comissura posterior das aritenoides, e está classicamente associada a extensas lesões tuberculosas pulmonares (7). Predomina no sexo masculino com relação aproximada de homem/mulher de 9:1 (10). É característica comum destas lesões a dor intensa, que compromete a alimentação. Outras manifestações comuns são rouquidão, tosse, hemoptise e disfagia (2).
O acometimento da cavidade oral e orofaringe é de ocorrência rara. Pode ser primário, o que é muito raro, pois haveria a necessidade do rompimento da integridade da mucosa oral para que o Mycobacterium tuberculosis se instalasse. Outra forma é a secundária à tuberculose pulmonar por via de disseminação hematogênica ou por auto-inoculação de secreção brônquica (15).
As lesões da mucosa oral secundárias à tuberculose pulmonar podem aparecer como ulcerações, que podem variar de morfologia e são muito dolorosas, com bordas irregulares, superficiais ou profundas, com tendência a crescimento progressivo e ao surgimento de linfonodos regionais confluentes. Outra lesão ocorre na forma de lupo, que se manifesta como nódulos redondos em grupos na mucosa, não dolorosos. Acometem principalmente a língua, lábios, palato mole e duro e os alvéolos dentários, sendo a língua o local mais comum (11).
O comprometimento da orelha média é a segunda doença otorrinolaringológica de etiologia tuberculosa mais frequentemente vista pelo otorrino, mas acredita-se que sua incidência seja maior por haver um grande número de casos não diagnosticados. A otite média tuberculosa (OMT) tem como vias de infecção mais frequentes a via da tuba auditiva e a hematogênica, sendo a segunda mais comum (9).
A OMT manifesta-se geralmente como uma otite crônica, com otorreia prolongada e resistente ao tratamento clínico, que no início é aquosa e escassa, mas depois torna-se profusa, espessa e purulenta, e caracteristicamente ocorre de forma indolor. Pode ser acompanhada de hipoacusia condutiva profunda precoce e aumento dos linfonodos peri-auriculares. O exame otoscópico pode revelar espessamento e, eventualmente, abaulamento da membrana timpânica, com perda dos pontos de referência, podendo evoluir para perfuração timpânica que pode ser múltipla ou única, acompanhada de otorreia purulenta (9).
Algumas complicações da OMT são fístula retroauricular, paralisia facial periférica, labirintite, osteomielite e a mastoidite aguda (10,16). A paralisia facial periférica por tuberculose foi documentada em torno de 21% dos pacientes com otite média crônica tuberculosa (10,17). A prevalência de otite média tuberculosa em pacientes com tuberculose pulmonar varia em diversos estudos entre 1 e 8,5% (13).
Os critérios para diagnóstico de otite média tuberculosa são: otite média crônica não responsiva aos antibióticos; disacusia de condução importante; presença de grande quantidade de tecido de granulação na orelha média; paralisia facial; história de tuberculose pulmonar; prova tuberculínica (PPD) positiva; e linfadenite regional. A existência de três destes sinais conduz à suspeita do diagnóstico. Já cinco ou mais, nos levam ao diagnóstico (14).
Considerando os aspectos acima levantados, os autores determinaram para esta pesquisa o objetivo de estimar a frequência de manifestações otorrinolaringológicas em pacientes portadores de tuberculose, atendidos no ambulatório Araújo Lima da Faculdade de Medicina da Universidade Federal do Amazonas, em Manaus, entre o período de Julho de 2005 a Junho de 2006, e analisar o comportamento da doença neste grupo. O presente estudo apresenta como objetivos específicos:
1. Descrever as frequências das diferentes manifestações otorrinolaringológicas ocorridas na amostra estudada;
2. Correlacionar os dados do estudo com os achados descritos na literatura;
3. Analisar o comportamento da doença na amostra estudada.
MÉTODOEste é um estudo descritivo e transversal, em que os pacientes diagnosticados com tuberculose pulmonar através do exame de escarro pelo Serviço de Pneumologia de um hospital universitário, entre o período de Julho de 2005 e Junho de 2006, foram encaminhados ao Serviço de Otorrinolaringologia do mesmo hospital. Estes pacientes foram então submetidos a um exame otorrinolaringológico incluindo a rinoscopia anterior, otoscopia, oroscopia e laringoscopia indireta, e de acordo com as queixas, exames complementares poderiam ser solicitados para elucidação diagnóstica, de acordo com a rotina do Serviço de Otorrinolaringologia do Ambulatório Araújo Lima, como a nasofibroscopia, fibrolaringoscopia, tomografia computadorizada de orelha e mastoide, audiometria tonal e vocal, entre outros.
Foram incluídos no trabalho apenas os pacientes diagnosticados com tuberculose pulmonar pelo serviço de Pneumologia do hospital, que apresentavam baciloscopia positiva, que ao serem atendidos tenham sido submetidos à anamnese, exame físico e quando necessário a exames complementares, de acordo com a rotina dos serviços especializados e com no máximo duas semanas de tratamento.
Os critérios de exclusão do trabalho foram o tempo de tratamento superior a duas semanas, pacientes que não compareceram para exame otorrinolaringológico e pacientes que tiverem o exame de escarro negativo.
Os dados analisados correspondem aos sintomas otorrinolaringológicos relatados pelo paciente, achados identificados na otoscopia, rinoscopia anterior, exame da cavidade oral, além da idade, cor, sexo dos pacientes e tempo de evolução da doença. Os resultados encontrados foram registrados num protocolo desenvolvido para o estudo.
O trabalho foi realizado obedecendo às seguintes etapas:
1. Atendimento ao paciente e preenchimento do protocolo (modelo em anexo).
2. Compilação dos dados obtidos no atendimento ao paciente.
3. Análise estatística dos dados obtidos, através do programa Epi Info.
4. Análise da doença na amostra estudada, a partir dos resultados estatísticos encontrados.
5. Comparação dos dados obtidos com os relatados na literatura.
6. Conclusão.
Ao todo, dos 22 pacientes com diagnóstico de tuberculose pulmonar confirmado pela baciloscopia e 15 foram atendidos no ambulatório de otorrinolaringologia, encaminhados pelo serviço de Pneumologia. Realizou-se interrogatório sobre sintomas e exame físico já descrito anteriormente.
RESULTADOSDurante o período de julho de 2005 a maio de 2006 procuraram o serviço de tisiologia, do ambulatório, vinte e dois pacientes com tuberculose pulmonar confirmada através da baciloscopia. Esses pacientes foram então encaminhados ao ambulatório de otorrinolaringologia e apenas quinze compareceram, sendo os outros pacientes, que não realizaram o exame otorrinolaringológico, excluídos do estudo. A idade dos pacientes que foram analisados na pesquisa variou entre 21 e 89 anos.
Os resultados serão apresentados a seguir em gráficos.
Com relação ao sexo, a frequência nos sexos masculino e feminino na amostra estudada foi semelhante, sendo sete pacientes pertencentes ao sexo masculino e oito pertencentes ao sexo feminino.
Todos os pacientes atendidos eram naturais do Amazonas, sendo quatorze destes procedentes de Manaus/AM e apenas um procedente do interior do Amazonas, município de Parintins, sendo este de etnia indígena.
Com relação à cor, na amostra estudada a maioria dos pacientes eram pardos (nove), quatro eram brancos, um paciente era negro e um indígena (Gráfico 1).
A maioria dos pacientes encontrava-se entre a terceira e sexta década de vida, sendo assim divididos: quatro na terceira década (26,7%); três na quarta década (20%); três na quinta década (20%); dois, sexta década (13,3%); e na sétima, oitava e nona décadas havia apenas um paciente em cada (6,7%) (Gráfico 2).
Quanto ao tempo de doença, a maioria dos pacientes apresentavam sintomas respiratórios há aproximadamente um mês (6 pacientes). Quatro relatavam queixas iniciadas há dois meses, dois há três meses e o restante ficou dividido em quatro meses, sete meses e um ano. Não há como comprovar se esses pacientes com sintomatologia muito arrastada já apresentavam realmente sintomas da tuberculose ou de outra entidade que depois pode ter sido seguida de uma infecção pelo bacilo da TB (Gráfico 3).
Dentre os pacientes da amostra, quatro declararam ser tabagistas e onze negaram fazer uso de tabaco.
Apenas um paciente apresentava co-infecção com o vírus HIV e o mesmo não apresentava nenhum tipo de manifestação otorrinolaringológica da doença (Gráfico 4).
As manifestações otorrinolaringológicas na tuberculose pulmonar, o objetivo principal de nosso estudo, foram observadas em apenas dois dos quinze pacientes, correspondendo a 13,3% da amostra. Este resultado já era esperado, visto que, várias bibliografias citam a raridade deste tipo de comprometimento (Gráfico 5).
Dentre os 15 pacientes da amostra, cinco apresentaram alterações otorrinolaringológicas, mas apenas duas decorrentes da tuberculose: otite média tuberculosa (OMT), apresentando cinco critérios (otite média crônica não responsiva aos antibióticos, disacusia de condução importante, história de tuberculose pulmonar, prova tuberculínica positiva e linfadenite regional) e tuberculose ganglionar (TB ganglionar). Dois pacientes apresentavam doença do refluxo faringolaríngeo após iniciarem o tratamento para tuberculose (Gráfico 6).
Gráfico 1. Distribuição da amostra de acordo com a cor. Fonte: Souza, Renato et al, 2010.
Gráfico 2. Distribuição da amostra de acordo com a faixa etária. Fonte: Souza, Renato et al, 2010.
Gráfico 3. Distribuição da amostra de acordo com o tempo de evolução da doença. Fonte: Souza, Renato et al, 2010.
Gráfico 4. Presença de co-infecção com o vírus HIV dentre os pacientes da amostra. Fonte: Souza, Renato et al, 2010.
Gráfico 5. Frequencia de manifestações otorrinolaringológicas nos pacientes portadores de TB pulmonar. Fonte: Souza, Renato et al, 2010.
Gráfico 6. Tipos de manifestações otorrinolaringológicas nos pacientes da amostra. Fonte: Souza, Renato et al, 2010.
DISCUSSÃOA amostra deste estudo compreendeu 15 pacientes com o diagnóstico de tuberculose pulmonar confirmada através de baciloscopia. Foi feito um perfil desses pacientes registrando dados como idade, sexo, cor, presença de comorbidades como a infecção pelo HIV, hábitos como o tabagismo.
A distribuição de acordo com o sexo foi equilibrada, sendo 8 mulheres e 7 homens. Em trabalho realizado por BOFFO et al, publicado em 2004, sobre a associação entre AIDS e tuberculose, foi encontrada uma relação homem/mulher com predomínio de homens. Talvez uma combinação de fatores sociais e biológicos, seja responsável por essa relação, os quais determinam distinções fisiológicas, diversidade de comportamentos, expectativas e atividades que coexistem em um contexto social, econômico e cultural. Em nosso estudo, porém, esta justificativa não se aplica já que houve uma distribuição semelhante quanto ao sexo. Nas fontes bibliográficas consultadas, não foram encontradas muitas informações sobre a prevalência da TB com relação ao sexo.
A maioria dos pacientes era de cor parda, em segundo lugar aparecem os indivíduos de cor branca, depois um negro e um indígena. Esta distribuição da cor com predomínio de pardos pode ser explicada pela própria característica do povo de nossa região. No mundo, a prevalência de tuberculose entre negros é duas vezes maior que em brancos (18). As taxas de prevalência mais elevadas estão na África, porém mais importante que a relação com a etnia, pode ser a relação deste dado com as condições sócio-econômicas do continente africano, já que a literatura traz que a tuberculose é uma doença que prevalece em comunidades com condições de vida ruins.
De acordo com a faixa etária, a maioria dos pacientes encontrava-se entre a terceira e quinta décadas de vida (10 pacientes). Dados encontrados na literatura referem uma concentração de casos na faixa entre 20 e 49 anos de idade, o que está de acordo com o encontrado em nosso estudo. Tem sido observado um declínio da doença em todas as faixas, sendo a queda maior na faixa de 0-4 anos, provavelmente relacionada à BCG. A menor redução relativa foi na faixa dos 60 anos e mais (8).
Quanto ao tempo de evolução, a maioria queixava-se de sintomatologia pulmonar há cerca de um mês. Esta é a média de tempo, a partir da qual os doentes passam a procurar atendimento médico, ao verificarem que não houve melhora do quadro de febre diária, tosse produtiva, fadiga e outros. Três, dos quinze pacientes da amostra, procuraram atendimento bastante tempo após início dos sintomas. Não há como precisar o real início do quadro respiratório. Acredita-se que esses pacientes com evolução, por exemplo, de um ano, apresentassem outros tipos de enfermidades, com sintomas respiratórios e após algum tempo, aí sim, vieram adoecer por tuberculose. Com relação ao tempo de evolução da doença é importante comentar que as manifestações otorrinolaringológicas, ocorrem na tuberculose pulmonar ativa, antes do uso de antibióticos para o tratamento (18).
Apenas um paciente apresentava co-infecção com o vírus HIV. Muitas fontes bibliográficas trazem a questão da associação entre tuberculose e infecção pelo HIV. De acordo com a Organização Mundial de Saúde (OMS), em 1994, mais de 16 milhões de adultos e um milhão de crianças estavam infectados pelo HIV. Destes, cerca de 5,6 milhões eram também infectados pelo M. tuberculosis. Diversas evidências sugerem que a co-infecção por HIV e M. tuberculosis é responsável pelo aumento na incidência de tuberculose em várias partes do mundo.
Antes do advento do tratamento da tuberculose com os antibióticos utilizados atualmente para isto, os pacientes com tuberculose pulmonar ativa, desenvolviam com frequência, manifestações otorrinolaringológicas, que podiam ser laríngeas, otológicas, nasais e paranasais. Após o advento do tratamento da tuberculose com o esquema RIP, a incidência deste tipo de acometimento diminuiu significativamente. Atualmente, a tuberculose otorrinolaringológica, constitui menos de 5% dos casos de tuberculose extrapulmonar. Em nosso estudo, a prevalência de manifestações otorrinolaringológicas foi um pouco mais alta que o encontrado em outros estudos, sendo de 13, 33%. Apenas 2 pacientes, de um total de 15 apresentaram, um deles otite média tuberculosa e o outro linfadenopatia cervical. Em estudo de Pinho, 2003, é relatado que a otite média tuberculosa é uma doença pouco frequente, mas quando ocorre, causa uma morbidade significante. Há indícios de que sua frequência seja na verdade maior do que se estima, havendo um grande número de casos não diagnosticados, seja por ausência de suspeita ou pela dificuldade na confirmação etiológica. Já a presença de linfadenopatia cervical é, às vezes, um achado isolado. Pode ocorrer pela introdução dos bacilos através das amígdalas, focos dentários ou faringe, embora a via mais comum seja a linfo-hematogênica de um foco pulmonar (2).
Um dado interessante de nossa pesquisa foi o fato de 2 pacientes, após início de tratamento relatarem queixas compatíveis com as apresentadas por pacientes com refluxo faringolaríngeo. Referem que anteriormente à doença, não apresentavam esse tipo de sintoma.
CONCLUSÃOA amostra foi composta por 15 pacientes, com o diagnóstico de tuberculose pulmonar confirmado pela baciloscopia. Todos foram submetidos à anamnese e exame otorrinolaringológico.
A distribuição da amostra de acordo com o sexo foi a seguinte: 8 pacientes do sexo feminino e 7 do sexo masculino. Quanto à procedência, quase todos os pacientes eram de Manaus, exceto um, procedente de Parintins. A maioria constituiu-se de pardos (9 pacientes). O restante da amostra era composto de brancos, negros e indígenas. Dez pacientes situavam-se entre a 3ª e 5ª décadas de vida. Havia apenas 2 na sexta e um na sétima, nona e oitava.
Quase a metade dos pacientes relatava sintomatologia pulmonar há cerca de um mês. Outros referiam um quadro bem mais arrastado, chegando à evolução de um ano. Estes últimos, provavelmente podem ter apresentado outra enfermidade, antes de adoecerem pela tuberculose.
A maioria dos pacientes negava uso de tabaco (73%) e apenas um apresentava co-infecção pelo vírus HIV.
A prevalência de manifestações otorrinolaringológicas foi de 13, 33%. Um paciente foi acometido de otite média tuberculosa e outro de linfadenopatia cervical. Além disso, dois pacientes referiram refluxo faringolaríngeo após o início do tratamento da TB e 1 paciente apresentava hipertrofia de cornetos, sem correlação com a
doença.
Por ser um tipo de acometimento raro em pacientes com TB, existem poucos estudos sobre este tema. Esta pesquisa vem comprovar a baixa frequência das manifestações otorrinolaringológicas e mostrar que apesar das diferenças regionais quanto a hábitos de vida, condição sócio-econômica, fator racial e outros, os resultados obtidos são semelhantes aos observados em outros estudos no Brasil e no mundo.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS1. Pinto AM, et al. Controle da Tuberculose: Uma Proposta de Integração Ensino-Serviço. 5ª. ed. Rio de Janeiro: FUNASA/CRPHF/SBPT. 2002. 236 p.
2. Martins AG, et al. Manifestações Otorrinolaringológicas da Tuberculose. Rev Bras Otorrinol. 2000, 66(6):666-671.
3. Goldman L, Bennett JC, et al. Cecil, Tratado de Medicina Interna. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan. 2001.
4. Kasper DL, et al. Harrison´S, Principles of Internal Medicine. New York: McGraw-Hill. 2004.
5. Hungria H. Otorrinolaringologia. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan. 2000.
6. Veronesi R, Focaccia R. Tratado de Infectologia. São Paulo: Atheneu. 2004.
7. Garcia RID, Cecatto SB, Rapoport PB, et al. Tuberculose e blastomicose laríngea: relato de três casos e revisão de literatura. Rev Bras Otorrinol. 2004, 70(2):255-259.
8. Lopes Filho O, Campos CA. Tratado de Otorrinolaringologia. São Paulo: Roca. 1994.
9. Pinho MM, Kós AOA. Otite Média Tuberculosa, Artigo de Revisão. Rev Bras Otorrinol. 2003, 68(5):829-837.
10. Galietti F, et al. Examination of 41 cases of laryngeal tuberculosis observed between 1975-1985. Eur Respir J. 1989, 2(8):731-2.
11. Windle-Taylor P, Bailey CM. Tuberculous otitis media: a series of 22 patients. Laryngoscope. 1980, 90: 1039-1044.
12. Becker W, Naumann HH, Pfaltz CR. Ear, Nose and Throat Diseases. 2ª. ed. New York: Thieme, 1994; p.331-332.
13. Barrionuevo CE, Bayer E, Mais E. Otite Média Tuberculosa, Estado Atual. Rev. Bras. Otorrinol. 1991, 57(2):61-64.
14. Bento RF, Miniti A, Marone SAM. Tratado de Otologia. São Paulo: Editora da Universidade de São Paulo, 1998; p.207-209.
15. Miniti A, Bento RF, Butugan O. Otorrinolaringologia Clínica e Cirúrgica. São Paulo: Atheneu, 1993; p.203.
16. Boffo MMS. et al. Tuberculose associada à AIDS: características demográficas, clínicas e laboratoriais de pacientes atendidos em um serviço de referência do sul do Brasil. Jorn. Bras. Pneumo. 2004, 30(2):140-146.
17. Farrugia EJ, Raia SA, Phillipps JJ. Tuberculous otitis media - a case report. J Laringol Oto. 1997, 111:58-59.
18. Stead WW et al. Racial differences in susceptibility to infection by Micobacterium tuberculosis. N Engl J Med. 1990, 332:422-427.
1 Mestrado. Professor Adjunto da Faculdade de Medicina da Universidade Federal do Amazonas e Preceptor da Residência de Otorrinolaringologia do Hospital Universitário Getúlio Vargas.
2 Mestrado. Professora Adjunta da Faculdade de Medicina da Universidade Federal do Amazonas.
3 Mestrado. Otorrinolaringologista Assistencial do Hospital Universitário Getúlio Vargas.
4 Médico Residente de Otorrinolaringologia do Hospital Universitário Getúlio Vargas.
5 Médico. Preceptor da Residência de Otorrinolaringologia do Hospital Universitário Getúlio Vargas.
Instituição: Hospital Universitário Getúlio Vargas da Universidade Federal do Amazonas. Manaus / AM - Brasil.
Endereço para correspondência: Rafael Siqueira de Carvalho - Rua Apurinã, 4 - Praça 14 de Janeiro - Manaus / AM - Brasil - CEP: 69020-170 - Telefone: (+55 92)3621-6500 - E-mail: rsdecarvalho@hotmail.com
Artigo recebido em 18 de Fevereiro de 2008. Artigo aprovado em 4 de Abril de 2010.